本州と九州、瀬戸内海と日本海の結節点である関門海峡の本州側に位置する港町。古来より京都と外国を結ぶ国際通行の要としても重視されるなど、その地勢的価値により国内外の流通・交通の要衝として栄えた。
水運の一大拠点
赤間関は、鎌倉期には「関」が置かれる海路の要衝であった。阿弥陀寺門前に町屋が形成され、多くの人や船が行き交っていた。
室町期、大型船舶を含む赤間関船が畿内に物資を運び込んでいる（『兵庫北関入船納帳』）。戦国期には有力商人・佐甲藤太郎が海賊衆・能島村上氏から通行許可の「紋幕」を得るなど、広域にわたる内海水運の一大拠点となっている。
大内氏の国際港
室町期以降は大内氏領国内の要港として、国際港的性格も強めていく。赤間関には朝鮮の使節が対馬から直接来航した例もあるなど、対馬・朝鮮と繋がる港だった。幕府・大内氏と朝鮮使節との交渉の場ともなっている。おそらくは、大内氏の対朝鮮通交の基地も担ったと思われる。
大内氏主導の遣明貿易においても、貿易収入の分配や物資集散など、貿易機構の中で重要基地を担った。
毛利氏時代の海外貿易
これは毛利氏時代も、同様と推定される。永禄五年（１５６２）、毛利隆元が朝鮮に使節を派遣しており、同じ頃に赤間関の有力商人・伊藤盛重も対馬・宗氏と提携して朝鮮貿易への参入を図っている。
戦国末期には、毛利氏の赤間関代官・高須元兼が明国泉州の商船の入港を保障し、外国産品の入手を担当している。
赤間関地下中
天文二十三年（１５５４）以前、赤間関地下人（住民）は、有力商人・佐甲藤太郎の指導のもとで警固船を準備して海賊と交戦したことがあったという。赤間関の住民たちが、佐甲氏ら上層指導者の下で結束し、独自の武力・防衛能力を保持していたことがうかがえる。
また弘治三年（１５５７）、長門に侵攻した毛利氏に対しては、長府の地下人とともに交渉し、同氏軍勢の狼藉に対する防戦権を認めさせている。大名権力にとっても、決して無視できない実力を持っていたことがうかがえる。
なお天正年間には、佐甲氏、伊藤氏らの解任を求めて赤間関地下人が逃散するという事態が勃発。毛利氏により両氏が解任・追放され、逃散した地下人の早期帰関がはかられている。
